En septembre 1957, alors que le poète travaille aux décors de la salle des mariages, le maire Francis Palmero propose à Cocteau de faire à Menton « un musée de ses œuvres, dans le Bastion qui termine la digue entre le port et la promenade ».
Cocteau s’attelle à la restauration de l’édifice, réfutant toutefois le terme de musée : « un musée de mes œuvres serait sinistre. Il faudra trouver autre chose. "Le Bastion Jean Coteau" par exemple. Je changerai les œuvres dès qu’elles prendront un air d’habitude. » Le Bastion revêt pour le poète une vocation testamentaire, et constitue un enjeu essentiel de la transmission des œuvres aux générations futures.
En 1961, il envoie au maire une maquette pour la grande mosaïque représentant un lézard. En 1962, il surveille l’exécution des mosaïques de galets de la façade, du rez-de-chaussée et des onze meurtrières de l’étage. Il écrit « j’ai terminé la grande mosaïque de galets du bastion de Menton. Elle représente le lézard qui symbolise la belle paresse méditerranéenne. »
Il semble que Cocteau ait soumis à Francis Palmero une première liste d’œuvres dès le mois de septembre 1958. Il précise cette première sélection jusqu’à sa mort en 1963. C’est Édouard Dermit, héritier de l’artiste, qui permettra la fin des travaux selon les directives et dessins laissés par lui. Le musée ouvrira ses portes en 1966, en présence d’André Maurois de l’Académie française, d’Édouard Dermit et de Francine Weisweiller.
Le fonds originel est constitué de 102 œuvres, dont 70 dessins, 2 peintures, 3 lithographies, 2 tapisseries, 11 poteries de Jean Cocteau. Parmi les dessins, trois ensembles thématiques se détachent : la série des 21 Innamorati, les 16 sphinx, aussi appelés « animaux fantastiques », ainsi que 7 études pour les décors de la salle des mariages, la plupart de ces œuvres étant donnée à la ville par Édouard Dermit.
Viendront s’ajouter à cette collection historique d’autres donations et acquisitions : l’Association des amis du musée acquiert un ensemble de 17 lithographies originales de Jean Cocteau et Moretti, réalisées en 1963 ; Irène Lagut, artiste et proche amie de Cocteau, résidente mentonnaise à la fin de sa vie, fait trois donations successives au musée, dont un ensemble de 50 lettres, billets et cartes postales que Cocteau lui avait destinés.
En 2005, la collection extraordinairement riche léguée par Séverin Wunderman est fusionnée avec le fonds historique du Bastion pour former un ensemble de plus de deux mille pièces, qui devient la première ressource mondiale d’œuvres du poète, et alimente les expositions du Bastion et du nouveau musée Jean Cocteau collection Séverin Wunderman.